Papel do níquel na nodulação e produtividade da soja

O níquel (Ni) é um elemento essencial para o crescimento das plantas e desempenha um papel importante no metabolismo do nitrogênio e na fixação biológica do nitrogênio (FBN) de plantas de soja (Reis et al., 2017; Freitas et al., 2018). Devido ao alto teor de óleo e proteína das sementes, as plantas de soja demandam grandes quantidades de nitrogênio (N), obtidas principalmente da FBN (Sinclair e De Wit, 1975; Diers et al., 1992), que ocorre desde os estágios vegetativos iniciais até o final do período de enchimento de sementes (Salvagiotti et al., 2008; Cafaro La Menza et al., 2020). Assim, melhorias na FBN podem ajudar a aumentar a produção de soja em todo o mundo (Keyser e Li, 1992).

Neste contexto, existem duas metaloenzimas dependentes de Ni: a [Ni-Fe]-hidrogenase e a urease. O fornecimento de Ni desempenha um papel na regulação da expressão da síntese de hidrogenase em Bradyrhizobium sp. de vida livre, responsável pela reciclagem de H2 produzido por uma reação lateral da nitrogenase, aumentando a eficiência da fixação de N (Dixon, 1972; Bagyinka 2014). A urease é responsável pela hidrólise da ureia em duas moléculas de amônia e uma de dióxido de carbono (Dixon et al., 1975; Witte, 2011). A atividade da urease depende da ligação com o Ni por meio de duas proteínas acessórias codificadas pelos genes Eu2 e Eu3 em plantas de soja. Um mutante nulo para o gene Eu3 foi caracterizado (Freyermuth et al., 2000), resultando em um mutante eu3-a sem atividade de urease (Tezotto et al., 2016).

A deficiência de Ni e a baixa atividade da urease podem afetar o metabolismo do N e levar ao acúmulo de níveis tóxicos de ureia nas folhas, prejudicando o crescimento e o rendimento das plantas (Brown et al., 1987). Além disso, foi relatado que a urease também pode interferir nos sinais quimiotácticos desencadeados por plantas de soja na rizosfera, demonstrando a multifuncionalidade dessa enzima (Medeiros-Silva et al., 2014).

Descobertas recentes no Brasil demonstraram que cultivares modernas de soja podem apresentar deficiência latente de Ni em condições de campo (Freitas et al., 2018). Além disso, Freitas et al. (2019) mostraram que a fertilização com Ni aumenta a atividade da urease, as taxas fotossintéticas, nodulação, concentração de ureídeos e produtividade das plantas de soja. Os autores concluíram que a fertilização com Ni a 3 mg dm-3 foi uma concentração ideal para melhorar o rendimento de sementes e a nodulação. Da mesma forma, Singh e Rao (1997) relataram um efeito estimulante do Ni no crescimento bacteriano e vegetal, na nodulação, na atividade da nitrogenase e na modificação da população microbiana no ecossistema do solo. No entanto, em ambos os estudos, não ficou claro como a fertilização com Ni promoveu aumento no número de nódulos por planta, o que pode estar relacionado à quimiotaxia.

A quimiotaxia entre raízes de leguminosas e bactérias depende da exsudação de açúcares, aminoácidos e ácidos orgânicos pelas raízes das plantas na rizosfera. A secreção de raízes de isoflavonoides atua como indutores para os genes nod em rizóbios (Matsuda et al., 2020). Em plantas de leguminosas, os principais flavonoides encontrados são do grupo dos isoflavonoides, conhecidos como daidzeína e genisteína, que ativam a expressão dos genes Nod em rizóbios responsáveis pela síntese e exsudação dos fatores Nod (Silva et al., 2024), que são lipo-oligossacarídeos responsáveis por induzir uma série de mudanças fisiológicas nas células vegetais, resultando na infecção de raízes e organogênese de nódulos como ilustrado na Figura 1 (Bosse et al., 2021).

Bosse et al. (2024) propõe que a fertilização com Ni aumenta os isoflavonoides radiculares (daidzeína), controlando a quimiotaxia e nodulação das plantas de soja. Os autores caracterizaram o efeito da fertilização com Ni na atividade da urease, no perfil de flavonoides de raízes e nódulos e sua relação com a nodulação, metabolismo de ureídeos e rendimento de sementes. A fertilização com Ni promoveu maior nodulação, correspondendo a um aumento de 20,80% em comparação com as plantas não tratadas. A maior produção de nódulos ativos resulta na maior biossíntese de ureídeos.

Freitas et al. (2019) demonstraram os efeitos positivos do Ni na FBN por meio do aumento da atividade da nitrogenase e da concentração de ureídeos. Os ureídeos são os produtos finais do N2 fixado em leguminosas e podem representar mais de 90% do N total transportado na seiva do xilema em plantas de leguminosas tropicais, como a soja (Baral et al., 2016). Além disso, é descrito na literatura que baixas doses de Ni podem melhorar a FBN, uma vez que o Ni atua como componente estrutural da hidrogenase presente no bacteróide, uma enzima responsável pela oxidação do H2, cujo processo resulta em ATP necessário pela nitrogenase para reduzir o N2 em amônia (Lavres et al., 2016).