Aplicação de níquel na agricultura: respostas fisiológicas e produtividade

Figura 1. Efeito da aplicação via solo de seis doses de Ni sobre parâmetros fotossintéticos em folhas de soja (R1-R2): (a) índice SPAD, (b) fotossíntese, (c) rendimento quântico, e (d) taxa de transporte de elétrons. Um aumento da intensidade na cor verde das folhas foi observado com o aumento das doses de Ni, até atingir um máximo na dose de 3,00 mg de Ni kg⁻¹, sendo observados sintomas de toxicidade em doses superiores. Fonte: Adaptado de Freitas 2019.

Níquel: da essencialidade ao uso efetivo na agricultura

O níquel (Ni) foi o último elemento mineral classificado como essencial às plantas, sendo a sua baixa demanda um dos fatores que levaram à sua tardia inclusão como nutriente. Foram necessárias três gerações de plantas de cevada (Hordeum vulgare L. cv. ‘Onda’) cultivadas sem fornecimento de Ni para obter sementes incapazes de gerar uma planta que conseguisse completar o seu ciclo de vida (um dos critérios para que um elemento seja considerado essencial às plantas) (Brown et al. 1987). Apesar da classificação do Ni como nutriente em 1987, por muitos anos a sua importância para o crescimento e desenvolvimento de plantas cultivadas foi subestimada. Contudo, este elemento ganhou maior destaque nos últimos anos, quando tivemos um aumento considerável no número de estudos científicos esclarecendo diferentes papéis deste elemento no metabolismo vegetal, gerando possibilidades de maximizar o potencial produtivo das culturas a partir do seu fornecimento de forma equilibrada.

Neste contexto, para sermos mais assertivos no uso do Ni na agricultura é importante revisarmos os principais avanços obtidos ao longo das últimas décadas relacionados à absorção, transporte, demanda pelas plantas, bem como o papel fisiológico deste nutriente para as plantas.

Absorção

O Ni geralmente é encontrado no solo em concentrações de 0,2 a 450 mg kg^-1, podendo ligar-se a compostos orgânicos e silicatos do solo em condições ácidas (Harasim & Filipek 2015). O Ni pode ser absorvido na forma divalente (Ni²⁺) via difusão passiva ou transporte ativo (Harasim & Filipek 2015). A absorção de Ni nas plantas é modulada pelo pH do solo. Smith (1994) mostrou que as concentrações de Ni em azevém foram reduzidas em três vezes à medida que o pH do solo foi aumentado de 4 para 7, indicando uma menor biodisponibilidade deste elemento com o aumento do pH. A biodisponibilidade do Ni para as plantas também é afetada pelo tipo de solo. Weng et al. (2004) descobriram que a biodisponibilidade de níquel para plantas de aveia cultivadas em solo com alto teor de matéria orgânica é a metade daquela encontrada para plantas em solos arenosos ou argilosos na faixa de pH 4,4-7,0.

A absorção e disponibilidade fisiológica do Ni também pode ser afetada por outros nutrientes. Altas concentrações de Zn ou Cu podem promover redução na disponibilidade fisiológica de Ni devido à inibição competitiva ou sequestro (Harasim & Filipek 2015). Ademais, o Ni está envolvido com o metabolismo de metais divalentes essenciais, como Fe²⁺, Mn²⁺, Ca²⁺, Zn²⁺, Cu²⁺ ou Mg²⁺. Dalir et al. (2017) observou que o Ni afeta drasticamente a absorção de Zn em trigo, quando este último se encontra em altas concentrações. Solos com alta concentração de Fe e Ca geralmente contém alta concentração de Ni, levando também à uma diminuição da translocação de Ni das raízes para a parte aérea (Chen et al. 2009).

Transporte

O Ni possui elevada mobilidade, podendo ser rapidamente distribuído na planta via xilema e floema (Chen et al. 2009). Sua distribuição no corpo da planta se dá preferencialmente para células epidérmicas de caules e folhas (Küpper et al. 2001). Em soja, 70% do Ni presente nas folhas e caules é transportado para as sementes (Tiffin, 1971). Ligantes metálicos (nicotianamina, histidina) e ácidos orgânicos (ácido cítrico e malato) podem atuar como quelantes que se ligam ao Ni no citosol ou em compartimentos intracelulares para translocação e acumulação (Chen 2009). Quando analisado exsudatos de soja, o Ni está parcial ou totalmente complexado com diferentes ligantes, incluindo ácidos orgânicos e complexos de aminoácidos/peptídeos (Catalgo et al. 1988).

Demanda pelas plantas

A concentração de Ni requerida pela maioria das espécies de plantas é muito baixa (0,01 – 10 mg kg^-1 de peso seco), sendo essa uma faixa extremamente ampla em comparação com outros elementos (Gerendás et al. 1999). Na soja, a concentração crítica de Ni está entre 0,02 e 0,04 mg kg^-1 de massa seca (Eskew et al. 1984). Os sintomas de deficiência de Ni estão comumente relacionados a regiões necróticas nas pontas das folhas geradas pelo acúmulo de uréia (Eskew et al. 1984). Embora uma baixa concentração de Ni seja geralmente suficiente para evitar sintomas visuais de deficiência, plantas de soja sem sintomas visuais podem sofrer deficiência, conhecida como “fome oculta”, levando inclusive a uma redução na concentração de ferro nas folhas e menor eficiência do processo fotossintético, como verificado no trabalho realizado por Freitas et al. 2019 (Fig. 1).

Apesar de todos os efeitos positivos obtidos através do uso equilibrado do Ni, doses acima do limiar crítico podem causar inibição do crescimento das plantas, clorose, danos no aparato fotossintético (degradação de clorofilas, danos nas membranas dos tilacóides, xantofilas e carotenóides), inibição da assimilação de CO₂ e redução da condutância estomática (Chen 2009). Einhardt et al. (2021) identificaram que em condições de cultivo hidropônico doses foliares de Ni acima de 120 g ha^-1 promoveram estresse oxidativo nas plantas e afetaram a funcionalidade de seu aparelho fotossintético (Fig. 2 e 3). Neste mesmo estudo os autores observaram que doses abaixo de 60 g ha^-1 apresentam baixo risco de toxicidade às plantas, não causando danos bioquímicos ou fisiológicos. Contudo, é imperativo considerar que a concentração de Ni fornecida pelo solo quando as plantas são cultivadas no campo pode diminuir o valor limite de toxicidade para níveis mais baixos do que o relatado no presente estudo. Geralmente os maiores riscos de fitotoxidez por Ni são causadas decrescentemente nas formas NiSO₄.₇H₂O, Ni-citrato, Ni-Glu e Ni-EDTA (Molas & Baran 2004).

Figura 2. Folíolos de plantas de soja aos 5 dias após pulverização com diferentes doses de Ni. Doses acima de 120 g ha^-1 causaram fitotoxidez. Fonte: Adaptado de Einhardt et. al. (2021).

Figura 3. Imagens dos parâmetros de fluorescência de Chl a: eficiência fotoquímica máxima do fotossistema II (PSII) (F_v/F_m), rendimento efetivo do PSII [Y(II)], rendimento de dissipação regulada de energia [Y(NPQ)] e rendimento para outras perdas não fotoquímicas (não reguladas) [Y(NO)] de folíolos de plantas de soja pulverizadas com diferentes doses de Ni. Fonte: Adaptado de Einhardt et al. (2021).

Papel fisiológico para as plantas

Aproximadamente 500 proteínas e peptídeos podem ligar-se ao Ni, sendo este elemento componente de várias biomoléculas, inclusive metaloenzimas. As principais enzimas que requerem Ni para catálise são: urease, superóxido dismutase, NiFe desidrogenase, metil coenzima M redutase, monóxido de carbono desidrogenase, Acetil coenzima-A sintase, hidrogenase e RNAse-A (Chen et al. 2009). Um dos principais papéis do Ni no metabolismo das plantas está relacionado à degradação da uréia, pois a enzima envolvida nesse processo (urease) é dependente de Ni. Quando utilizado uréia e seus derivados como fonte de N, a baixa disponibilidade de Ni pode afetar vários processos metabólicos nas plantas, resultando em menor crescimento destas (Chen et al. 2009).

Plantas deficientes em Ni apresentam uma série de alterações metabólicas, como perfil de aminoácidos, concentração de proteínas e, sobretudo, concentração de outros compostos orgânicos como ácido lático e ácido oxálico, levando a sintomas de fitotoxidez (Bai et al. 2006, Rodríguez et al. 2016). Outro ponto importante a se destacar é que a degradação de bases púricas (adenina e guanina) também ocorre via ureídeos (Rodríguez et al. 2016). Na cultura da soja, o Ni torna-se ainda mais importante, pois a enzima hidrogenase dependente de Ni recicla o H₂ produzido pela atividade da nitrogenase em nódulos radiculares, que são formados pela associação planta-bactéria, e assim maximiza a eficiência da fixação biológica do nitrogênio (FBN) (Bagyinka 2014). Antes mesmo da essencialidade do Ni ser comprovada, Bertrand & DeWolf (1967) já observavam um significativo incremento na massa de nódulos e produtividade da soja quando este era aplicado no solo. Mais recentemente, Freitas et al. (2019) trouxeram mais evidências da importância do Ni para a formação e atividade dos nódulos, resultando em maior produção de ureídeos (Fig 4).

Figura 4. Efeito da aplicação via solo de seis doses de Ni em parâmetros relacionados à fixação biológica do N2: a) atividade da nitrogenase, (b) concentração de ureídeo na folha, (c) número de nódulos, e (d) peso seco do nódulo em plantas de soja (R1-R2). Uma seção longitudinal dos nódulos radiculares revelou um aumento da intensidade da cor vermelha após o aumento das doses de Ni até um máximo na dose de 3,00 mg de Ni kg⁻¹. Fonte: Freitas 2019.

Aplicações de Ni no tratamento de sementes e via foliar, adicionalmente ao comum uso de cobalto e molibdênio, têm mostrado resultados positivos para a FBN e produtividade da cultura da soja, como verificado no trabalho realizado por Milléo et al. (2009) (Tabela 1). Os resultados positivos da aplicação foliar têm sido relacionados também ao efeito indireto do Ni sobre a FBN, atuando na metabolização dos ureídeos nas folhas e na diminuição da síntese de etileno, promovendo menor abscisão de folhas da porção inferior da planta (folhas do baixeiro) (Pennazio & Roggero 1992). Os ureídeos provindos da FBN representam cerca de 90% do N total presentes no xilema da soja (Câmara 2014), sendo transportados para a parte aérea, onde devem ser convertidos a amônio para serem assimilados pelas plantas (Fagan et al. 2007). Neste processo, a enzima urease tem papel central, sendo a sua ativação dependente de Ni.

Tabela 1. Produtividade de soja sem ou com aplicação de Co+Mo e Ni+Co+Mo no tratamento de sementes e/ou foliar

Fonte: Milléo et al. 2009

Há muito tempo tem sido observado um positivo papel do Ni sobre a sanidade de plantas, sendo esse efeito atribuído a um efeito direto (atuando diretamente sobre o patógeno) ou indireto aos patógenos (atuando no metabolismo de defesa da planta) (Singh & Muthaujan, 1968, Ahmed et al., 2016). Em soja, estudos recentes têm mostrado importante papel do Ni na redução da severidade de doenças. Barcelos et al. (2018) relacionou a menor severidade de oídio com a maior atividade de enzimas antioxidantes (Fig. 5).

Figura 5. Sintomas de oídio em folhas de soja sem (-Ni) ou com aplicação de Ni via solo. Fonte: Barcelos et al. 2018.

Já Einhardt et al. (2020), identificou uma redução de 35% na severidade da ferrugem asiática com a aplicação foliar de 60 g ha^-1 de Ni, a qual foi associada à potencialização dos mecanismos de defesa das plantas, como aumento da atividade da enzima β-1,3-glucanase, da deposição de lignina e da expressão de genes de defesa (PAL1.1, PAL 1.2, CHI1B1 e PR-1A) (Fig. 6).

Figura 6. Sintomas de ferrugem asiática da soja em folhas de soja sem (Controle) ou com aplicação de Ni via folha. Fonte: Einhardt et al. 2020.

Conclusões

Por muito tempo, o papel do Ni no metabolismo das plantas foi subestimado. Contudo, nos últimos anos obtivemos consideráveis avanços na compreensão da importância deste nutriente em processos altamente relacionados à produtividade das culturas, sobretudo da soja. Toda essa base de informações é importante para sustentar o uso efetivo do Ni na agricultura, visando o equilíbrio nutricional necessário para alcançarmos um sistema agrícola cada vez mais sustentável e produtivo.

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